El 17 de noviembre de 2552, el Jefe Maestro cae a la atmósfera terrestre e impactando en una jungla africana, donde es recogido por el Inquisidor y el Sargento Johnson y un grupo de marines, el grupo se moviliza hacia el punto de extracción acordado, pero es interceptado por varios grupos Covenant, los cuales atacan al grupo mientras es extraído, derribando las naves Pelican y capturando a los supervivientes, pero John-117 y el inquisidor no son capturados, logran rescatar a los supervivientes y el grupo es finalmente evacuado.

Los Elites también arriban y detienen la amenaza parásita disparando hacia las zonas consumidas, pero al costo de perder la ciudad. En la nave nodriza Elite, la "Sombra de Intención", ahora capitaneada por Rtas 'Vadum, el Jefe y el resto ven un mensaje dejado por Cortana, quien dice que la ciudad sagrada de los profetas Gran Caridad se dirige a la tierra con un ejército de Flood y que a través del portal hay una solución para los Flood. El Jefe y los demás deciden pasar por el, a excepción de Hood, quien decide quedarse en la Tierra para proteger lo que queda. Uniéndoseles en su viaje es 343 Guilty Spark, quien al igual que los Elites ha conformado una alianza con los Humanos.
Al traspasar el portal el Jefe Maestro y compañía descubren la verdadera Arca, una instalación masiva al borde de la Vía Láctea. Al llegar a ella, el Jefe y Guilty Spark localizan el mapa Cartógrafo de la Instalación que les da la localización exacta de Verdad, sin embargo, son sorprendidos por el Covenant. 343 los retrasa analizando más de la cuenta el mapa, y, posteriormente, salen del cartógrafo. Las fuerzas humanas y Elites lanzan un ataque a los generadores de defensa enviando a un equipo a cada uno, el sargento Johnson liderando al primero, los Elites liderados por el inquisidor al segundo y John-117 liderando a algunos SCDOs y marines en el tercero. Tanto el Jefe Maestro como los Elites triunfan, pero Johnson fracasa y es capturado. Los equipos de ambos reactores se reúnen y van hacia el primero esta vez con éxito.
brutes:
Al llegar a Halo, Cortana descubre que Gravemind sobrevivió y que está reconstruyéndose en el anillo. En la Sala de Control del anillo Johnson se prepara a activar el prematuro anillo con el Jefe y el Inquisidor vigilando sus espaldas, sin embargo es sorprendido por el Monitor, quien, descubriendo sus intenciones, y, en contra, luego él le da a el Jefe Maestro su Láser Spartan. Después de la lucha contra Spark, el Jefe dispara a Jhonson. Finalmente, el Jefe activa el Halo. El Jefe, Cortana y el Inquisidor huyen hacia una fragata del UNSC, la "Forward Unto Dawn"( Expida a Alba) a medida que Halo se cae a pedazos. El "Forward Unto Dawn" logra maniobrar para salir rápido del arca por el portal terrestre, aún activo. Sin embargo, solo la mitad superior de esta, cargando al Inquisidor, pasa por el portal. Dejando la bodega y la parte trasera (Donde el Jefe y Cortana se encontraban) a merced de la explosión.
De vuelta en la Tierra un homenaje hacia los caídos en la guerra es dirigido por Lord Hood y el Inquisidor,y los Elites sobrevivientes regresan a su planeta natal. Después de los créditos se muestra al Jefe Maestro y Cortana, vivos y varados en la galaxia en la mitad inferior de la Dawn. Cortana envía una señal de auxilio, aunque sabe que podría tardar años en ser recibida, y el Jefe entra en una cámara criogénica para Spartans, no sin antes decirle a Cortana "Cuando me necesites, despiértame".
Al completar la misión, en modo legendario, se puede ver la fragata acercándose a un planeta desconocido el cual da comienzo a Halo 4
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